Le gouvernement d'une société totalitaire du futur est confronté à un défi : la plupart des femmes sont devenues stériles. Pour enrayer le déclin de la population, les femmes fertiles, les Servantes, sont réduites au rang d'esclaves sexuelles. Defred, l'une d'elles, est donnée à un dirigeant de la junte...

Defred participe à l'accouchement d'une Servante, Janine. Lorsque la délivrance approche, l'Epouse est appelée auprès de Janine. Le bébé lui est aussitôt confié sans que Janine puisse le voir. Defred ne peut pas s'empêcher de se remémorer la naissance de sa fille et les moments heureux avec sa famille...

Tout son entourage est persuadé que Defred est enceinte. Mais malgré son état, Defred ne se voit pas épargner les humiliations liées à son statut de Servante. Elle est interrogée par tante Lydia sur sa relation avec Deglen, soupçonnée d'être homosexuelle. De son côté, Deglen subit une terrible mutilation...

Serena Joy punit Defred en l'enfermant dans sa chambre. La jeune Servante est coupée de tout contact avec l'extérieur pendant deux semaines. En explorant chaque recoin de la pièce, elle découvre dans un placard une inscription latine dont elle ne comprend pas immédiatement la signification...

Serena propose à Defred une autre option pour tomber enceinte. Etant donné que le Commandant semble stérile, elle pourrait avoir des rapports sexuels avec Nick. Defred accepte, dans un premier temps sous le regard de Serena. des flashbacks montrent le début des relations entrre June et Luke...

Une délégation mexicaine se présente à Gilead pour discuter avec le Commandant. A la tête des visiteurs se trouve une femme, qui interroge Defred sur son expérience de la vie à Gilead. La jeune femme lui répond sans ciller qu'elle y a trouvé la paix. Peu après, Defred se rend chez le Commandant...

Après avoir été séparé de June et de sa fille Hannah, Luke est poursuivi par les gardes de Gilead. Il trouve refuge dans une petite ville abandonnée, où il croise la route d'un groupe de résistants en partance pour le Canada. Parmi eux se trouve Erin, une servante en fuite, qui semble muette...

En l'absence de sa femme, le commandeur Waterford emmène Defred pour une excursion nocturne hors les murs de Gilead. Nick les escorte jusqu'au lieu de travail des Jézabel : des prostituées. Sur place, Defred reconnaît Moira. Celle-ci lui explique comment elle s'est retrouvée dans le bordel...

Janine éprouve bien des difficultés à abandonner son bébé nouveau-né. La jeune femme est donnée à une nouvelle famille. Defred s'inquiète pour la santé mentale de son amie, qui reste persuadée que son Commandant va tout abandonner pour elle. Alma demande à Defred de retourner à Jézabel pour y récupérer un colis...

Une punition terrible est prononcée à l'encontre de Janine, après qu'elle a menacé de se suicider avec son bébé. Les Servantes, confrontées à l'impensable lors d'une Rédemption, refusent de se soumettre aux ordres. Serena Joy fait savoir à Fred qu'elle connaît ses secrets. Pendant ce temps, Moira arrive au Canada...