Au XXVIe siècle, le Covenant, alliance d'extraterrestres, détruit un avant-poste terrien sur la planète Madrigal. La seule survivante retrouvée par les soldats venus au secours est la jeune Kwan Ha. Au cours de la mission, John-117, le MasterChief, découvre un artefact qui éveille des souvenirs d'enfance.

John-117 et Kwan, désormais fugitifs, trouvent refuge dans une base des insurgés. Ils y retrouvent Soren, un ami de John. Sur Reach, Halsey examine les dernières actions de John pour comprendre ce qui a pu le pousser à agir comme il l'a fait. Sur High Charity, le Covenant apprend l'activation de la relique.

Makee, agent humain du Covenant, dirige l'assaut d'un vaisseau de l'UNSC, espérant y trouver l'artefact convoité. Elle se dirige ensuite vers Madrigal, à la recherche de nouvelles pistes. Au même moment, Kwan convainc Soren de la ramener sur Madrigal, où elle veut rassembler les derniers fidèles de son père.

Après avoir compris qu’il y a en fait deux artefacts, John perce peu à peu les mystères de ses souvenirs d’enfance. Il emmène le Dr Halsey sur la planète Eridanus II, l’une des installations de « Reach for life », une colonie autrefois dirigée par ses parents. Accompagnée de Soren, Kwan revient, elle, sur Madrigal. Elle veut lever une armée de rebelles.

Au pied du mur, Kwan et Soren doivent trouver une échappatoire, mais leurs différences de points de vue mènent à l’impasse. Avec sa capacité à pénétrer les esprits pour y trouver le mystérieux « Halo », John fait bientôt une effrayante découverte. Une guerre se profile qui promet d’être particulièrement meurtrière.

Au cours de la terrible attaque, les Covenants ont récupéré l’artefact et débarqué Makee qui prétend avoir été leur otage depuis son enfance. L’état de santé de John est préoccupant et Cortana le lui rappelle sans relâche. Makee accepte de donner des informations sur les Covenants mais exige de parler uniquement au major John-117.

Kwan cherche à percer les mystères entourant ses parents et leurs véritables desseins. Son voyage l’emmène dans le desert de Madrigal. Dans les Décombres, Soren fait le récit de ses exploits sur Madrigal. Dans son entourage, on s’interroge sur le fait que Kwan n’est plus avec lui… Aurait-il touché la prime promise par l’UNSC à qui livrerait la rebelle ?

Le Major sait qu’il possède un don rare, une connexion puissante avec le Halo. Il se livre à Makee, à laquelle il se sent relié, et cherche auprès d’elle des explications sur l’anneau. Le Major apprend alors que la planète Criterion vient d’être attaquée par les Covenants. Les dégâts sont considérables. John demande à Makee son aide pour combattre les extraterrestres.

Makee vole l’artefact et prend la fuite. Le major révèle à ses soldats les véritables intentions d’Halsey, puis les enjoint de rester unis pour retrouver l’artefact. Acculée, Halsey cherche à quitter Reach. John, de son côté, se lance à la recherche de la planète Covenante dans le système Aspero ; la prophétie annonce que le Halo se manifestera là où les astres brillent comme du cristal.