Lorsque John Winchester rentre chez lui après avoir combattu au Vietnam, une rencontre l'amène à entreprendre un long voyage sur les traces du passé de son père. Au cours de son périple, il croise Mary, une chasseuse de démons de 19 ans, qui cherche aussi des réponses après la disparition de son père.

L'équipe de chasseurs part à Savannah, dans un ancien repaire des Hommes de Lettres, pour trouver des informations concernant l'Akrida. Au lieu de ça, ils trouvent une bande de zombies morts et une page de journal évoquant un fait divers survenu à Topeka, dans le Kansas. Persuadée que son père lui a laissé ce journal pour qu'elle le rejoigne, Mary entraîne toute l'équipe au Kansas.

Millie a du mal à supporter que son fils devienne chasseur. Elle repense aux fois où son mari disparaissait, lui aussi, plusieurs jours pour chasser et elle s'inquiète beaucoup pour John. Mère et fils vont devoir faire des compromis et apprendre à s'adapter à cette nouvelle vie.

L'équipe de chasseurs enquête sur un meurtre étrange survenu dans le service psychiatrique de l'hôpital. Un vétéran a été retrouvé mort dans des circonstances étranges à la suite d'une séance de thérapie de groupe. Carlos et John vont intégrer le groupe de parole pour essayer d'en apprendre plus, et cela pourrait bien faire remonter à la surface leurs propres traumatismes.

Un conseiller municipal est retrouvé mort, le cerveau en bouillie mais sans aucune trace de traumatisme. L'équipe de chasseurs soupçonne tout de suite qu'il pourrait s'agir de l'oeuvre d'un djinn. En poussant les recherches, Ada découvre que le djinn en question n'est autre que son fils.

Alors que l'équipe est toujours à la recherche de l'Akrida, Mary reçoit un appel de Tracy, une chasseuse à la retraite et vieille amie de sa mère, qui a retrouvé une de ses amies chasseuses morte dans la grange de sa ferme. L'équipe se rend sur place pour enquêter, pensant d'abord à un loup-garou...

Alors que la bande se rapproche de l'Akrida, Mary découvre un indice qui la rapproche de plus en plus de son père, tandis que John doit déchiffrer les notes de son propre père. Pendant ce temps, il se pourrait que Roxy ne soit pas celle que John, Mary et les autres croyaient qu'elle était.

Blessé après s'être battu contre l'Akrida, Samuel est pris en charge par Millie et Mary, sa fille. Grâce au thé magique d'Ada, il est vite remis sur pied et décide de repartir, seul, aux trousses des monstres de l'Akrida. Il pense avoir trouvé un moyen de débarrasser le monde de ces créatures.

Un groupe de vampires attaque un fourgon blindé transportant le contenu des coffres d'une banque. Ils sont à la recherche d'une boîte, entreposée par les Hommes de Lettres dans cette banque, contenant une amulette capable de dévoiler son destin à celui qui la touche. John a une vision troublante.

John et Mary croisent la route d'un homme qui prétend être un ancien Homme de Lettres et avoir trouvé un moyen de détruire la Reine. De leur côté, Lata et Carlos rencontrent Roxy, l'ancienne animatrice radio. Lata, qui a appris à effacer les mauvais souvenirs, propose à Roxy d'effacer les siens.

L'Akrida a pris possession de Kyle et a réussi à piéger John en le faisant accuser de l'assassinat du jeune homme. Pendant ce temps, les amis de John découvrent que Maggie possédait un bracelet capable de révéler les lourds secrets des gens et également de dévoiler tous ceux qui sont des monstres.

L'équipe est en fuite depuis que John, accusé du meurtre de Kyle, a dû quitter Lawrence. Le jeune homme est à cran, a du mal à contenir sa colère, et sa petite-amie le ressent. Mary, quant à elle, ne veut pas penser à l'université ou à sa vie après la chasse. L'équipe trouve une affaire mystérieuse à résoudre : un jeune homme a disparu dans une fête foraine.

Samuel est contacté par une chasseuse qui prétend avoir des informations sur le mystérieux inconnu qui pourrait aider le groupe à se débarrasser de l'Akrida. Lors de leur rencontre, les chasseurs se rendent compte que cette chasseuse est la reine de l'Akrida. Elle leur propose de se joindre à elle pour détruire toute vie sur la Terre.